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綜述：全球視角看草地貪夜蛾抗藥性發(fā)展史
來(lái)源:《農(nóng)藥學(xué)學(xué)報(bào)》
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時(shí)間 :2019-09-03
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草地貪夜蛾Spodoptera frugiperda (J. E. Smith)屬鱗翅目 (Lepidoptera) 夜蛾科 (Noctuidae) 灰翅夜蛾屬 (Spodoptera)，又名秋黏蟲，起源于美洲地區(qū)，是玉米生產(chǎn)上的主要害蟲之一，也是巴西歷史上最具破壞性的玉米作物害蟲之一。其幼蟲以多種植物為食，可為害玉米、水稻、高粱、小米、甘蔗、蔬菜作物和棉花等，若防控不及時(shí)，可能造成重大產(chǎn)量損失。該蟲容易世代重疊，具有很強(qiáng)的適應(yīng)性和遷徙能力，因而使得其能在任何條件適宜的地區(qū)爆發(fā)為害。草地貪夜蛾存在與寄主相關(guān)的兩種生態(tài)分型：玉米型草地貪夜蛾更喜歡取食玉米和高粱，而水稻型更喜食水稻。這種差異性不僅限于其對(duì)寄主的偏好，還延伸到它們的生理、交配行為，以及對(duì)殺蟲劑的敏感性等方面。
不同國(guó)家/地區(qū)的草地貪夜蛾對(duì)殺蟲劑表現(xiàn)出不同程度的抗性，反映了不同國(guó)家及區(qū)域之間害蟲防治策略的差異。張磊等2019
年的最新研究表明，入侵中國(guó)云南省的草地貪夜蛾大部分為玉米型。Adamczyk 等及Ingber
等報(bào)道，不同生態(tài)分型草地貪夜蛾對(duì)藥劑的敏感性不同，其中玉米型抗藥性更高。隨著害蟲對(duì)傳統(tǒng)殺蟲劑抗性的發(fā)展，一些新型藥劑陸續(xù)被推廣應(yīng)用，如茚蟲威是第一個(gè)商品化的二嗪類殺蟲劑，主要通過(guò)觸殺和胃毒方式進(jìn)入昆蟲體內(nèi)，對(duì)鱗翅目害蟲具有卓越的殺蟲活性，對(duì)非靶標(biāo)生物安全，是替代有機(jī)磷類和擬除蟲菊酯類殺蟲劑防治鱗翅目害蟲的理想藥劑；氯蟲苯甲酰胺是新一代雙酰胺類殺蟲劑，其高效、廣譜，對(duì)鱗翅目害蟲有很好的防治效果，同時(shí)還能控制多種非鱗翅目害蟲；而甲維鹽是一種半合成的高效、低毒生物源殺蟲劑，已被用于蔬菜、果樹及棉花等作物害蟲的防治。倘若短期內(nèi)在田間大量盲目使用此類高效、低毒的殺蟲劑，勢(shì)必會(huì)加大藥劑對(duì)靶標(biāo)害蟲的選擇壓力，帶來(lái)很大的抗藥性風(fēng)險(xiǎn)，因此應(yīng)及時(shí)監(jiān)測(cè)不同地區(qū)草地貪夜蛾的抗藥性動(dòng)態(tài)，盡快制定合理的殺蟲劑輪換和復(fù)配用藥策略，指導(dǎo)科學(xué)用藥，以延長(zhǎng)殺蟲劑的田間使用壽命。
自1996 年以來(lái)，世界各地陸續(xù)開始推廣種植能表達(dá)蘇云金芽孢桿菌 (Bacillus thuringiensis, Bt)殺蟲蛋白的轉(zhuǎn)基因作物，用于鱗翅目害蟲防治，其中草地貪夜蛾是主要的防治對(duì)象之一。然而，草地貪夜蛾對(duì)Bt 蛋白的田間抗藥性發(fā)展已威脅到轉(zhuǎn)Bt 作物的可持續(xù)利用。自2010—2018年間，已先后有多篇論文報(bào)道了草地貪夜蛾對(duì)轉(zhuǎn)Cry1F、Cry1Ab、Cry2A 和Vip3A 基因作物的田間抗性，表明單一依賴轉(zhuǎn)Bt 作物并不足以防治該害蟲。
草地貪夜蛾作為外來(lái)入侵物種，于2019 年1
月進(jìn)入中國(guó)云南省，后相繼在廣西、貴州、廣東及湖南等地發(fā)生、為害，目前已擴(kuò)散至中國(guó)的糧食主產(chǎn)省安徽。由于經(jīng)歷過(guò)多個(gè)國(guó)家化學(xué)農(nóng)藥和生物農(nóng)藥的防治，有關(guān)這些入侵中國(guó)的草地貪夜蛾的具體抗藥性狀況目前尚不明確，基于此，迫切需要針對(duì)草地貪夜蛾開展一系列科學(xué)有效的抗藥性監(jiān)測(cè)和抗性機(jī)理研究。2019
年，李永平等和崔麗等針對(duì)草地貪夜蛾抗藥性發(fā)生現(xiàn)狀及化學(xué)防治技術(shù)，從抗藥性程度及交互抗性、種群遺傳以及化學(xué)防治的關(guān)鍵技術(shù)等方面進(jìn)行了討論，及時(shí)為草地貪夜蛾的化學(xué)防治提供了理論支持。本文擬主要綜述有關(guān)草地貪夜蛾抗藥性監(jiān)測(cè)發(fā)展歷史，以及抗性機(jī)理研究的進(jìn)展，以期為當(dāng)前中國(guó)草地貪夜蛾的田間防治及盡早開展其抗藥性監(jiān)測(cè)和研究提供參考。
綜合來(lái)看，不同地區(qū)對(duì)殺蟲劑的依賴程度和使用頻率導(dǎo)致了各地草地貪夜蛾抗性程度的不同。在轉(zhuǎn)Bt
玉米推廣種植之前，化學(xué)防治一直是草地貪夜蛾主要分布國(guó)家和地區(qū)如美國(guó)和巴西等必需的防治手段，常用藥劑主要是傳統(tǒng)的有機(jī)磷類、氨基甲酸酯類和擬除蟲菊酯類殺蟲劑，而有關(guān)其對(duì)殺蟲劑的抗性報(bào)道也主要集中在上述
3
類藥劑上，且抗性發(fā)生區(qū)域大多集中在美國(guó)佛羅里達(dá)州、波多黎各及墨西哥、巴西等地。此外，也有少量關(guān)于草地貪夜蛾對(duì)酰胺類殺蟲劑如氯蟲苯甲酰胺和氟苯蟲酰胺抗性的報(bào)道。
1 草地貪夜蛾對(duì)有機(jī)磷類殺蟲劑的抗性
20 世紀(jì)70 年代，有機(jī)磷類農(nóng)藥作為DDT 的替代品開始用于田間害蟲的防治。1981
年，Wood等報(bào)道了美國(guó)哈蒙德地區(qū)草地貪夜蛾對(duì)甲基對(duì)硫磷 (methyl parathion, 113 倍) 和敵百蟲
(trichlorfon，31 倍) 的抗性。1991 年，Yu
等報(bào)道，與實(shí)驗(yàn)室敏感種群相比，美國(guó)佛羅里達(dá)州北部玉米田的草地貪夜蛾對(duì)常用有機(jī)磷類殺蟲劑產(chǎn)生了不同程度的抗性，其中，對(duì)毒死蜱
(chlorpyrifos)、甲基對(duì)硫磷 (methyl parathion)、二嗪磷 (diazinon)、甲丙硫磷
(sulprofos)、敵敵畏 (dichlorvos) 及馬拉硫磷(malathion) 的田間抗性在12~271
倍之間，處于中到高等抗性水平；2003 年，他們發(fā)現(xiàn)采自佛羅里達(dá)州斯特拉地區(qū)的草地貪夜蛾對(duì)甲基對(duì)硫磷的抗性倍數(shù)高達(dá)354；而到2007
年，他們?cè)诜鹆_里達(dá)州北部城市蓋恩斯維爾和斯特拉采集的草地貪夜蛾對(duì)甲基對(duì)硫磷的抗性水平卻有所降低，分別為30 倍和39
倍。Gutiérrez-Moreno 等2019年的研究表明，墨西哥索諾拉省的草地貪夜蛾對(duì)毒死蜱產(chǎn)生了20
倍的抗性，而波多黎各種群的抗性倍數(shù)為47，抗性水平高于墨西哥種群。以上有關(guān)草地貪夜蛾對(duì)有機(jī)磷類殺蟲劑抗性的發(fā)展動(dòng)態(tài)可以甲基對(duì)硫磷為例，在草地貪夜蛾已對(duì)甲基對(duì)硫磷產(chǎn)生高抗性
(354 倍) 的美國(guó)佛羅里達(dá)州斯特拉地區(qū)，使用其他藥劑進(jìn)行防治，3 年后其對(duì)甲基對(duì)硫磷的抗性顯著降低 (39
倍)。同時(shí)，根據(jù)抗性監(jiān)測(cè)報(bào)道，草地貪夜蛾對(duì)毒死蜱一直維持在中等抗性水平 (20~25
倍)。因此，在用藥策略上需注意防范草地貪夜蛾對(duì)毒死蜱和甲基對(duì)硫磷產(chǎn)生高抗性風(fēng)險(xiǎn)，應(yīng)采取科學(xué)停用及輪換用藥等措施。
2 草地貪夜蛾對(duì)氨基甲酸酯類殺蟲劑的抗性
自Young 等1979 年首次報(bào)道美國(guó)喬治亞州草地貪夜蛾對(duì)甲萘威 (carbaryl)
產(chǎn)生了中等水平抗性以來(lái)，有關(guān)草地貪夜蛾對(duì)氨基甲酸酯類殺蟲劑的抗性不斷被報(bào)道。如Wood 等1981
年報(bào)道，美國(guó)哈蒙德地區(qū)草地貪夜蛾對(duì)甲萘威產(chǎn)生了41 倍的抗性；1991 年，Carpenter
等監(jiān)測(cè)到美國(guó)佛羅里達(dá)州吉爾縣玉米上草地貪夜蛾對(duì)滅多威(methomyl) 產(chǎn)生了4.25 倍的低水平抗性；1997 年，Adamczyk
等對(duì)美國(guó)路易斯安那州草地貪夜蛾的抗藥性監(jiān)測(cè)發(fā)現(xiàn)，采自牧草和玉米上的草地貪夜蛾對(duì)滅多威仍較為敏感，抗性倍數(shù)介于0.01~1.97之間；1991
年，Yu 等對(duì)佛羅里達(dá)州蓋恩斯維爾地區(qū)的草地貪夜蛾種群進(jìn)行了監(jiān)測(cè)，發(fā)現(xiàn)其對(duì)氨基甲酸酯類殺蟲劑的抗性倍數(shù)在14 ~ 192 之間，其中對(duì)硫雙威
(thiodicarb) 和滅多威的抗性分別為26.1 和14.4 倍，對(duì)甲萘威的抗性倍數(shù)則大于192；2003 年，Yu
等對(duì)佛羅里達(dá)州西特拉地區(qū)玉米上的草地貪夜蛾進(jìn)行了抗藥性監(jiān)測(cè)，發(fā)現(xiàn)其對(duì)甲萘威的抗性已高達(dá)562 倍；2007 年他們對(duì)采自佛羅里達(dá)州北部
(蓋恩斯維爾和西特拉地區(qū)) 的兩個(gè)草地貪夜蛾種群進(jìn)行了監(jiān)測(cè)，發(fā)現(xiàn)其對(duì)甲萘威的抗性分別達(dá)到了1 159 倍和626
倍。比較上述報(bào)道發(fā)現(xiàn)：1991—2007 年間，美國(guó)佛羅里達(dá)州蓋恩維斯地區(qū)草地貪夜蛾對(duì)甲萘威的抗性上升了6.04倍，平均每年上升0.38
倍；2003—2007 年間，美國(guó)西特拉地區(qū)草地貪夜蛾對(duì)甲萘威的抗性也上升了1.11 倍，平均每年上升0.28 倍；2019
年的最新監(jiān)測(cè)數(shù)據(jù)表明，美國(guó)波多黎各地區(qū)草地貪夜蛾對(duì)滅多威和硫雙威的抗性倍數(shù)分別為223 和124，均已達(dá)到高抗性水平。
從上述有關(guān)草地貪夜蛾對(duì)氨基甲酸酯類殺蟲劑抗性的監(jiān)測(cè)報(bào)道看，美國(guó)佛羅里達(dá)州北部地區(qū)草地貪夜蛾對(duì)甲萘威的抗性發(fā)展最為突出，自1979
年首次報(bào)道草地貪夜蛾對(duì)甲萘威產(chǎn)生了中等水平抗性之后，持續(xù)到2007
年，美國(guó)草地貪夜蛾對(duì)甲萘威的田間抗性已發(fā)展到高峰，如其蓋恩維斯地區(qū)草地貪夜蛾田間抗性高達(dá)1 159
倍。此外，監(jiān)測(cè)結(jié)果顯示，草地貪夜蛾對(duì)傳統(tǒng)的氨基甲酸酯類殺蟲劑滅多威和硫雙威能夠產(chǎn)生高水平抗性。因此，在使用此類殺蟲劑防治草地貪夜蛾時(shí)，應(yīng)明確其有效防治劑量，避免造成作物質(zhì)量及產(chǎn)量損失。同時(shí)由氨基甲酸酯類殺蟲劑在美國(guó)的抗性發(fā)展情況可知，不同地區(qū)的田間抗性發(fā)展快慢存在明顯差異，可能主要與當(dāng)?shù)氐挠盟幈尘坝嘘P(guān)。
3 草地貪夜蛾對(duì)擬除蟲菊酯類殺蟲劑的抗性
擬除蟲菊酯類農(nóng)藥出現(xiàn)于20 世紀(jì)80
年代初，憑借其殺蟲譜廣、防效高及毒性低等特點(diǎn)而迅速成為防治農(nóng)業(yè)害蟲的首選藥劑，并在草地貪夜蛾的防治中發(fā)揮了重要的作用。然而，隨著擬除蟲菊酯類殺蟲劑在田間的推廣應(yīng)用，其抗性問題也日漸突出。自Wood
等1981 年首次報(bào)道美國(guó)哈蒙德地區(qū)草地貪夜蛾對(duì)氯菊酯 (permethrin)產(chǎn)生了17 倍的抗性以來(lái)，1991 年，Yu
等報(bào)道了佛羅里達(dá)州北部玉米田間草地貪夜蛾對(duì)8 種常用擬除除蟲菊酯類殺蟲劑的抗性監(jiān)測(cè)結(jié)果，主要包括氯菊酯 (13.9 倍)、氯氰菊酯
(cypermethrin，5.6 倍)、氟氯氰菊酯 (cyhalothrin，12.5 倍)、氰戊菊酯 (fenvalerate，1.7
倍)、四溴菊酯 (tralomethrin，41.2 倍)、聯(lián)苯菊酯 (bifenthrin，29.4
倍)、胺菊酯(tetramethrin，4.6 倍) 和氟胺氰菊酯 (fluvalinate，216
倍)。該結(jié)果顯示，草地貪夜蛾對(duì)擬除蟲菊酯類殺蟲劑的抗性水平分別在2~216 倍之間，其中對(duì)氟胺氰菊酯的抗性最高，對(duì)氰戊菊酯則仍保持敏感。1997
年，Adamczyk
等比較了分別采自牧草和玉米上的田間草地貪夜蛾種群對(duì)高效氯氰菊酯的敏感性差異，發(fā)現(xiàn)其抗性倍數(shù)介于0.40~3.07之間，且玉米田草地貪夜蛾比牧草上的抗藥性高。據(jù)報(bào)道，2013
年抗性比例最高的墨西哥草地貪夜蛾種群對(duì)氯菊酯的抗性倍數(shù)為19，而2015 年在相同地點(diǎn)采集的墨西哥種群草地貪夜蛾對(duì)氯菊酯的抗性卻較低 (3
倍)。
綜上可知，同一國(guó)家和地區(qū)以不同寄主為食的草地貪夜蛾種群，其對(duì)藥劑的敏感性也不同，因此應(yīng)及時(shí)監(jiān)測(cè)不同寄主上草地貪夜蛾的抗藥性動(dòng)態(tài)，為選擇高效、低成本的殺蟲劑進(jìn)行田間防治提供科學(xué)依據(jù)。
4 草地貪夜蛾對(duì)其他類型殺蟲劑的抗性現(xiàn)狀
截至2017 年，美洲地區(qū)的草地貪夜蛾已對(duì)至少29 種殺蟲劑產(chǎn)生了抗性，其中主要包括已知作用機(jī)制的化學(xué)殺蟲劑氨基甲酸酯類 (1A 亞組)、有機(jī)磷類 (1B 亞組)、擬除蟲菊酯類 (3 組) 以及蘇云金芽孢桿菌Cry1F 蛋白等。Huang 等的文章指出，在北美地區(qū)采用高劑量與庇護(hù)所相結(jié)合的抗性管理策略下，使用Bt 轉(zhuǎn)基因作物防治鱗翅目害蟲15 年后，部分地區(qū)已監(jiān)測(cè)到一些靶標(biāo)害蟲存在田間對(duì)Bt 的抗性問題，如美國(guó)波多黎各的草地貪夜蛾、南非地區(qū)的非洲莖螟Busseolafusca 及印度的棉紅鈴蟲Pectinophora gossypiella等。對(duì)于已出現(xiàn)Bt
抗性草地貪夜蛾的地區(qū)，需結(jié)合使用不同作用機(jī)制的殺蟲劑進(jìn)行防治，因此，草地貪夜蛾對(duì)Bt 抗性與其對(duì)其他殺蟲劑之間的交互抗性問題值得關(guān)注，據(jù)Zhu
等于2015 年報(bào)道，抗Bt 的草地貪夜蛾對(duì)乙酰甲胺磷 (acephate)產(chǎn)生了19 倍的交互抗性。
Belay 等2012 年的報(bào)道顯示，在美國(guó)波多黎各圣伊莎貝爾地區(qū)，使用氯蟲苯甲酰胺
(chlorantraniliprole)、氟苯蟲酰胺 (flubendiamide)、多殺菌素 (spinosad)、乙基多殺菌素
(spinetoram)、茚蟲威(indoxacarb) 及甲氧蟲酰肼 (methoxyfenozide)
等藥劑均可有效控制草地貪夜蛾。然而僅經(jīng)過(guò)6 年的時(shí)間，Gutiérrez-Moreno 等2018
年發(fā)現(xiàn)美國(guó)波多黎各田間草地貪夜蛾種群已對(duì)多種新型作用機(jī)制殺蟲劑產(chǎn)生了高水平抗性，如氟苯蟲酰胺 (500 倍)和氯蟲苯甲酰胺 (160
倍)，對(duì)乙基多殺菌素 (14 倍)也顯示出了中等水平抗性，此外對(duì)多殺菌素 (8 倍)、甲氨基阿維菌素苯甲酸鹽 (emamectin
benzoate，簡(jiǎn)稱甲維鹽，7 倍) 和阿維菌素 (abamectin，7 倍) 均處于低水平抗性階段。
氯蟲苯甲酰胺是美國(guó)杜邦公司研發(fā)的新一代雙酰胺類殺蟲劑，通過(guò)激活昆蟲魚尼丁受體，過(guò)度釋放細(xì)胞內(nèi)儲(chǔ)存的鈣離子，導(dǎo)致昆蟲肌肉收縮，喪失行動(dòng)能力，進(jìn)而死亡。2019
年的最新研究結(jié)果表明，在美國(guó)波多黎各部分地區(qū)已監(jiān)測(cè)到草地貪夜蛾對(duì)氯蟲苯甲酰胺 (160 倍) 和氟苯蟲酰胺 (500 倍)
的高水平抗性；同年，Bolzan 等發(fā)現(xiàn)室內(nèi)篩選所得抗氯蟲苯甲酰胺草地貪夜蛾種群 (237 倍)
與其他酰胺類殺蟲劑之間存在不同程度的交互抗性，其中與溴氰蟲酰胺存在低水平交互抗性 (27 倍)，而與氟苯蟲酰胺則存在高達(dá)42
000倍的交互抗性，因此應(yīng)高度注意防范草地貪夜蛾對(duì)雙酰胺類殺蟲劑的田間抗性。
2018 年世界糧農(nóng)組織正式通報(bào)了草地貪夜蛾對(duì)整個(gè)非洲大陸的入侵情況。據(jù)非洲最新的敏感性研究報(bào)道，采用不同商品化制劑以田間推薦劑量處理，氯蟲苯甲酰胺、乙基多殺菌素和多殺菌素均可有效防治草地貪夜蛾，但85% 甲萘威可濕性粉劑 (2 kg/hm2 ) 和50% 馬拉硫磷乳油(2 L/hm2) 的48 h 致死率卻很低，分別僅為13.9% 和32.8%，這與前述關(guān)于草地貪夜蛾已對(duì)甲萘威和有機(jī)磷類殺蟲劑產(chǎn)生高水平抗性的報(bào)道一致。
以上報(bào)道表明，草地貪夜蛾對(duì)一些新型作用機(jī)制的殺蟲劑也產(chǎn)生了中到高水平抗性，且其敏感性基線非常低，以對(duì)氯蟲苯甲酰胺和氟苯雙酰胺的敏感性基線為例，其LD50 值分別為0.001 和0.003 μg/頭。因此，隨著草地貪夜蛾入侵的深入，應(yīng)加快研究建立其對(duì)常用殺蟲劑的敏感性基線，及早監(jiān)測(cè)草地貪夜蛾在中國(guó)的抗藥性演化動(dòng)態(tài)，為其科學(xué)有效防治提供數(shù)據(jù)支持。
害蟲抗藥性的產(chǎn)生往往與持續(xù)的田間藥劑選擇壓及害蟲本身的生物學(xué)特性有關(guān)。自1979年首次報(bào)道草地貪夜蛾對(duì)甲萘威的抗性以來(lái)，針對(duì)草地貪夜蛾抗藥性機(jī)理的研究逐年增多。目前普遍認(rèn)為，草地貪夜蛾對(duì)殺蟲劑的抗性機(jī)制主要包括以下3
個(gè)方面：表皮穿透性降低、解毒作用增強(qiáng)和靶標(biāo)敏感性下降，其中代謝解毒作用增強(qiáng)和靶標(biāo)敏感性下降是導(dǎo)致草地貪夜蛾對(duì)殺蟲劑產(chǎn)生抗性的主要機(jī)制。
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